พระนางผุสดีซึ่งจะต้องลงมาจุติบนโลกมนุษย์ได้รับพร 10 ประการ และได้อธิษฐานให้ได้เป็นพระมารดาของผู้มีใจบุญ เมื่อลงมาเกิดก็ได้แต่งงานกับพระเจ้าสัญชัยแห่งแคว้นสีวีราษฎร์ และได้ให้กำเนิดพระเวสสันดรที่ตรอกพ่อค้า พระเวสสันดรบริจาคทานมาตั้งแต่ทรงพระเยาว์จนเจริญวัย ครั้นได้รับราชสมบัติต่อจากพระบิดาก็ได้พระราชทานช้างปัจจัยนาเคนทร์แก่ กษัตริย์แคว้นกลิงคราชฎร์ที่ส่งคนมาขอ สร้างความไม่พอใจให้กับประชาชนเป็นอันมาก พระเวสสันดรจึงถูกพระราชบิดาเนรเทศออกนอกเมือง พระองค์ได้พาพระนางมัทรี (พระชายา) และพระชาลี (โอรส) พระกัณหา (ธิดา) เสด็จจากเมืองผ่านแคว้น เจตราษฎร์ จนเสด็จถึงเขาวงกตในป่าหิมพานต์

ชูชก พราหมณ์ขอทานเฒ่าได้นางอมิตดาบุตรสาวของเพื่อนเป็นภรรยาแทนเงิน นางทุกข์ทรมานกับเสียงนินทาจึงให้ชูชกไปขอสองกุมารมาเป็นคนรับใช้ทำงานแทน ชูชกก็ยอมตามใจด้วยความหลงใหลนาง ชูชกสามารถหลบหลีกการทำร้ายของชาวเมือง พบพรานเจตบุตรก็ลวงให้อีกฝ่ายบอกทางไปยังเขาวงกตจนถึงที่อยู่ของพระเวสสันดร และได้ทูลขอสองกุมาร ทุบตี แล้วล่ามพาออกเดินทางไป

พระอินทร์เกรงว่าจะมีผู้มาขอพระนางมัทรีจากพระเวสสันดร จึงแปลงเป็นพราหมณ์ชรามาทูลขอพระนางมัทรีแล้วฝากไว้กับพระเวสสันดรเสียเอง

ทางด้านชูชกมะงุมมะงาหราไปถึงแคว้นสีวีราษฎร์ พระเจ้ากรุงสญชัยทรงไถ่สองกุมารด้วยทรัพย์สินมากมาย ชูชกได้รับพระราชทานเลี้ยง ความที่ไม่เคยกินอาหารเลิศรสชั้นดีเช่นนี้มาก่อนก็สวาปามมากจนท้องแตกตาย

ครั้นกษัตริย์แคว้นถลิงราชย์ทรงคืนช้างปัจจัยนาเคนทร์ พระเจ้ากรุงสญชัย พระนางผุสดี พระชาลี พระกัณหา ก็เสด็จไปทูลเชิญพระเวสสันดร พระนางมัทรีกลับพระนคร เมื่อกษัตริย์ทั้งหกพระองค์ทรงพบกันก็ทรงวิสัญญี ต่อมาฝนโบกขรพรรษตกจึงทรงฟื้นขึ้น เมื่อเสด็จกลับถึงเมืองพระเวสสันดรก็ได้ครองราชย์ดังเดิม บ้านเมืองสมบูรณ์พูนสุข จนพระชนมายุได้ ๑๒๐ พรรษา จึงเสด็จสวรรคนิคาลัย